1864年5月4日，華格納於慕尼黑王宮首次晉見巴伐利亞國王路德維希二世（Ludwig II., 1845-1886）。這位年僅十八歲的新國王，自少年時期便深受《羅恩格林》吸引。兩人首次見面後，國王立即著手清償華格納多年累積的債務，並提供住所及固定津貼，讓長期流亡且財務困頓的作曲家，得以重新投入創作。《崔斯坦與伊索德》的首演計畫，亦因國王的支持而終於得以實現。1865年6月10日，《崔斯坦與伊索德》終於在慕尼黑宮廷劇院（Hof- und Nationaltheater）首演，由畢羅擔任指揮，由著名的「施諾爾夫婦」（Das Ehepaar Schnorr von Carolsfeld）：男高音路德維希（Ludwig）及女高音瑪爾維娜（Malvina），分飾崔斯坦與伊索德。
然而，國王對華格納的特殊禮遇，很快引起巴伐利亞政府與宮廷人士的不滿。1865年12月，華格納被迫離開慕尼黑；儘管如此，路德維希二世仍持續提供經濟援助。1866年1月25日，與華格納結髮近三十載的妻子米娜逝世於德勒斯登。歷經數月漂泊後，於1866年4月，華格納正式租下並搬進瑞士琉森湖畔的崔布珣。另一方面，華格納與科西瑪的關係也逐漸走向公開。1868年10月，柯西瑪向畢羅提出離婚；同年11月，柯西瑪正式搬入華格納位於崔布珣的別墅；1869年10月，畢羅同意離婚；1870年7月18日，兩人正式完成離婚手續。同年8月25日，華格納與柯西瑪（Cosima Wagner）正式結婚。
《崔斯坦與伊索德》首演之後，華格納繼續創作《紐倫堡的名歌手》，並於1867年10月24日完成譜曲。這部早在二十餘年前即已構思的作品，終於得以完成，並於1868年6月21日在慕尼黑首演，大獲成功。之後，華格納重新回到《指環》的創作，接續在1857年中斷的《齊格菲》第二幕譜曲工作，並於1869年開始譜寫第三幕。《齊格菲》最終於1871年2月5日完成，《諸神的黃昏》則完成於1874年11月21日。至此，包含劇本與音樂創作在內，四部歌劇構成的《指環》終於在二十餘年後大功告成。
與此同時，華格納也開始推動建立專屬劇院的構想。1871年4月，他選定位於巴伐利亞北部的拜魯特（Bayreuth）作為新劇院所在地。華格納早在1862年出版《尼貝龍根的指環》劇詩時，即提出建造節慶劇院（Festspielhaus）的理想，如今終於有了現實的著落。1872年5月22日，在華格納的59歲生日當天，拜魯特節慶劇院正式動工。
劇院建設期間，華格納持續透過巡迴演出及募款活動籌措經費，但進展始終不如預期。最後仍須依靠路德維希二世的大筆資助，工程才得以完成。1876年8月13日至17日，首屆拜魯特音樂節舉行，《萊茵的黃金》、《女武神》、《齊格菲》與《諸神的黃昏》首度以完整四聯劇形式演出。華格納自1848年以來構思近三十年的藝術理想，於焉實現。